Влияние различных факторов на транскрипционную активность POGO-транспозонов устрицы Crassostrea gigas

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Одной из наиболее распространенных групп ДНК-транспозонов является надсемейство pogo. В геноме тихоокеанской устрицы Crassostrea (Magallana) gigas (Thunberg, 1793) описано 10 pogo-транспозонов. В нашей работе показано, что элементы pogo устрицы относятся преимущественно к трем семействам: pogoR, Passer и Fot. Анализ геномов пяти особей устрицы выявил девять элементов pogo у всех особей, один элемент (Mariner-38_CGi) обнаружен только в двух геномных сборках. Исследованные геномные сборки различались как по числу копий pogo-транспозонов, так и по их протяженности, а также по наличию и длине инвертированных повторов. Данные по эволюционной динамике pogo-транспозонов и небольшое число их копий в геномах отдельных особей свидетельствуют о низкой активности на протяжении жизненного цикла. Анализ транскрипционной активности показал, что для элементов Mariner-30_CGi и Mariner-34_CGi более чем в половине случаев характерна постоянная или зависимая от условий экспрессия. Транскрипционная активность пяти элементов зависела от стадии развития. Предполагается, что эти элементы могли быть одомашнены (кооптированы) геномом устрицы. Это исследование расширяет наши представления об эволюции pogo-транспозонов и их роли в диверсификации геномов животных.

Об авторах

Л. В. Пузакова

Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского Российской академии наук

Севастополь, 299011 Россия

А. С. Осипова

Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского Российской академии наук

Севастополь, 299011 Россия

Ю. Н. Улупова

Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского Российской академии наук

Севастополь, 299011 Россия

М. В. Пузаков

Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского Российской академии наук

Email: puzakov.mikh@yandex.ru
Севастополь, 299011 Россия

П. М. Пузакова

Филиал Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова

Севастополь, 299001 Россия

Список литературы

  1. Frost L.S., Leplae R., Summers A.O., Toussaint A. (2005) Mobile genetic elements: the agents of open source evolution. Nat. Rev. Microbiol. 3(9), 722–732. https://doi.org/10.1038/nrmicro1235
  2. Arkhipova I.R., Yushenova I.A. (2019) Giant transposons in eukaryotes: is bigger better? Genome Biol. Evol. 11(3), 906–918. https://doi.org/10.1093/gbe/evz041
  3. de Koning A.P., Gu W., Castoe T.A., Batzer M.A., Pollock D.D. (2011) Repetitive elements may comprise over two-thirds of the human genome. PLoS Genet. 7(12), e1002384. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002384
  4. Guo B., Zou M., Gan X., He S. (2010) Genome size evolution in pufferfish: an insight from BAC clone-based Diodon holocanthus genome sequencing. BMC Genomics. 11. 396. https://doi.org/10.1186/1471-2164-11-396
  5. Muñoz-López M., García-Pérez J. L. (2010) DNA transposons: nature and applications in genomics. Curr. Genom. 11(2), 115–128. https://doi.org/10.2174/138920210790886871
  6. Bourque G., Burns K.H., Gehring M., Gorbunova V., Seluanov A., Hammell M., Imbeault M., Izsvák Z., Levin H.L., Macfarlan T.S., Mager D.L., Feschotte C. (2018) Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 19(1), 199. https://doi.org/10.1186/s13059-018-1577-z
  7. Kojima K.K. (2020) Structural and sequence diversity of eukaryotic transposable elements. Genes Genet. Syst. 94(6), 233–252. https://doi.org/10.1266/ggs.1800024
  8. Gao B., Wang Y., Diaby M., Zong W., Shen D., Wang S., Chen C., Wang X., Song C. (2020) Evolution of pogo, a separate superfamily of IS630-Tc1-mariner transposons, revealing recurrent domestication events in vertebrates. Mob. DNA. 11, 25. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00220-0
  9. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2022) Распространенность, разнообразие и эволюция ДНК-транспозонов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria). Молекуляр. биология. 56(3), 476–490. https://doi.org/10.31857/S0026898422030120
  10. Claudianos C., Brownlie J., Russell R., Oakeshott J., Whyard S. (2002) maT — a clade of transposons intermediate between mariner and Tc1. Mol. Biol. Evol. 19(12), 2101–2109. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a004035
  11. Zhang H.H., Shen Y.H., Xiong X.M., Han M.J., Zhang X.G. (2016) Identification and evolutionary history of the DD41D transposons in insects. Genes & Genomics. 38, 109–117. https://doi.org/10.1007/s13258-015-0356-4
  12. Tellier M., Bouuaert C.C., Chalmers R. (2015) Mariner and the ITm superfamily of transposons. Microbiol Spectr. 3(2), 753–772. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0033-2014
  13. Shi S., Puzakov M., Guan Z., Xiang K., Diaby M., Wang Y., Wang S., Song C., Gao B. (2021) Prokaryotic and eukaryotic horizontal transfer of Sailor (DD82E), a new superfamily of IS630-Tc1-Mariner DNA-transposons. Biology (Basel). 10, 1005. https://doi.org/doi: 10.3390/biology10101005
  14. Shi S., Puzakov M.V., Puzakova L.V., Ulupova Yu.N., Xiang K., Wang B., Gao B., Song Ch. (2023) Hiker, a new family of DNA transposons encoding transposases with DD35E motifs, displays a distinct phylogenetic relationship with most known DNA transposon families of IS630-Tc1-mariner (ITm). Mol. Phylogenet. Evol. 188, 107906. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2023.107906
  15. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2024) Структура и эволюция ДНК-транспозонов надсемейства L31 двустворчатых моллюсков. Молекуляр. биология. 58(1), 54–72. https://doi.org/10.31857/S0026898424010051
  16. Пузакова Л.В., Пузаков М.В., Пузакова П.М. (2024) L31-транспозоны шестилучевых кораллов (Hexacorallia): распространение, разнообразие и эволюция. Генетика. 60(6), 22–30. https://doi.org/10.31857/S0016675824060027
  17. Liu Y., Zong W., Diaby M., Lin Z., Wang S., Gao B., Ji T., Song C. (2021) Diversity and evolution of pogo and Tc1/mariner transposons in the Apoidea genomes. Biology. 10(9), 940. https://doi.org/10.3390/biology10090940
  18. Tudor M., Lobocka M., Goodell M., Pettitt J., O’Hare K. (1992) The pogo transposable element family of Drosophila melanogaster. Mol. Gen. Genet. 232(1), 126–134. https://doi.org/10.1007/BF00299145
  19. Shao H.G., Tu Z.J. (2001) Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily: discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons. Genetics. 159(3), 1103–1115. https://doi.org/10.1093/genetics/159.3.1103
  20. Dupeyron M., Baril T., Bass C., Hayward A. (2020) Phylogenetic analysis of the Tc1/mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements. Mob. DNA. 11, 21. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00212-0
  21. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2018) An analysis of IS630/Tc1/mariner transposons in the genome of a pacific oyster Crassostrea gigas. J. Mol. Evol. 86(8), 566–580. https://doi.org/10.1007/s00239-018-9868-2
  22. Chow K.C., Tung W.L. (2000) Magnetic field exposure stimulates transposition through the induction of DnaK/J synthesis. Biochem. Biophys. Res. Commun. 270(3), 745–748. https://doi.org/10.1006/bbrc.2000.2496
  23. Бубенщикова Е.В., Антоненко О.В., Васильева Л.В., Ратнер В.А. (2002) Индукция транспозиций МГЭ 412 раздельно тепловым и холодовым шоком в сперматогенезе у самцов дрозофилы. Генетика. 38(1), 46–55.
  24. Del Re B., Garoia F., Mesirca P. Agostini C., Bersani F., Giorgi G. (2003) Extremely low frequency magnetic fields affect transposition activity in Escherichia coli. Radiat. Environ. Biophys. 42(2), 113–118. https://doi.org/10.1007/s00411-003-0192-9
  25. Захаренко Л.П., Коваленко Л.В., Перепелкина М.П., Захаров И.К. (2006) Влияние γ-радиации на индукцию транспозиций hobo-элемента у Drosophila melanogaster. Генетика. 42, 763–767.
  26. Васильева Л.А., Выхристюк О.В., Антоненко О.В., Захаров И.К. (2007) Индукция транспозиций мобильных генетических элементов в геноме Drosophila melanogaster различными стрессовыми факторами. Информацион. Вестн. ВОГиС. 11, 662–671.
  27. Чересиз С.В., Юрченко Н.Н., Иванников А.В., Захаров И.К. (2008) Мобильные элементы и стресс. Информацион. Вестн. ВОГиС. 12, 217–242.
  28. Chalopin D., Naville M., Plard F., Galiana D., Volff J.-N. (2015) Comparative analysis of transposable elements highlights Mobilome diversity and evolution in vertebrates. Genome Biol. Evol. 7(2), 567–580. https://doi.org/10.1093/gbe/evv005
  29. Gao B., Shen D., Xue S., Chen C., Cui H., Song C. (2016) The contribution of transposable elements to size variations between four teleost genomes. Mob. DNA. (7), 1–16. https://doi.org/10.1186/s13100-016-0059-7
  30. Petrov D.A. (2001) Evolution of genome size: new approaches to an old problem. Trends Genet. 17(1), 23–28. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(00)02157-0
  31. Piacentini L., Fanti L., Specchia V., Bozzetti M.P., Berloco M., Palumbo G., Pimpinelli S. (2014) Transposons, environmental changes, and heritable induced phenotypic variability. Chromosoma. 123(4), 345–354. https://doi.org/10.1007/s00412-014-0464-y
  32. Auvinet J., Graça P., Belkadi L., Petit L., Bonnivard E., Dettaï A., Detrich W.H. 3rd, Ozouf-Costaz C., Higuet D. (2018) Mobilization of retrotransposons as a cause of chromosomal diversification and rapid speciation: the case for the Antarctic teleost genus Trematomus. BMC Genomics. 19(1), 339. https://doi.org/10.1186/s12864-018-4714-x
  33. Feschotte C., Pritham E.J. (2007) DNA transposons and the evolution of eukaryotic genomes. Annu. Rev. Genet. 41, 331–368. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.40.110405. 090448
  34. Wells J.N., Feschotte C. (2020) A Field Guide to eukaryotic transposable elements Annu. Rev. Genet. 54(1), 539–561. https://doi.org/10.1146/annurev-genet-040620-022145
  35. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucl. Acids Res. 25(17), 3389–3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389
  36. Yamada K.D., Tomii K., Katoh K. (2016) Application of the MAFFT sequence alignment program to large data — Reexamination of the usefulness of chained guide trees. Bioinformatics. 32(21), 3246–3251. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btw4122016
  37. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M.; UGENE team. (2012) Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 28(8), 1166–1167. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts091
  38. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. (2015) IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32(1), 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  39. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. (2018) UFBoot2: Improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol. Biol. Evol. 35(2), 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281
  40. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. (2017) ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 14(6), 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  41. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. (2018) MEGA X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platform. Mol. Biol. Evol. 35(6), 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
  42. Bray N.L, Pimentel H., Melsted P., Pachter L. (2016) Near-optimal probabilistic RNA-seq quantification. Nat. Biotechnol. 34(5), 525–527. https://doi.org/10.1038/nbt.3519
  43. Улупова Ю.Н., Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2023) ДНК-транспозоны pogo в геномах медуз рода Aurelia. Мол. генет. микробиол. вирусол. 41(2), 21–27. https://doi.org/10.17116/molgen20234102121
  44. Mateo L., González J. (2014) Pogo-like transposases have been repeatedly domesticated into CENP-B-related proteins. Genome Biol. Evol. 6(8), 2008–2016. https://doi.org/10.1093/gbe/evu153
  45. Bleykasten-Grosshans C., Neuvéglise C. (2011) Transposable elements in yeasts. C.R. Biol. 334(8–9), 679–686. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2011.05.017
  46. Bleykasten-Grosshans C., Fabrizio R., Friedrich A., Schacherer J. (2021) Species-wide transposable element repertoires retrace the evolutionary history of the Saccharomyces cerevisiae host. Mol. Biol. Evol. 38(10), 4334–4345. https://doi.org/10.1093/molbev/msab171
  47. Пузакова Л.В., Пузаков М.В. (2022) Zvezda — новое подсемейство Tc1-подобных транспозонов в геномах Asterozoa. Генетика. 58(2), 137–147. https://doi.org/10.31857/S001667582201009X
  48. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Shi S., Cheresiz S.V. (2023) maT and mosquito transposons in Cnidarians: evolutionary history and intraspecific differences. Funct. Integr. Genomics. 23(3), 244. https://doi.org/10.1007/s10142-023-01175-0
  49. Almeida M.V., Vernaz G., Putman A.L., Miska E.A. (2022) Taming transposable elements in vertebrates: from epigenetic silencing to domestication. Trends Genet. 38(6), 529–553. https://doi.org/10.1016/j.tig.2022.02.009
  50. Loubalova Z., Konstantinidou P., Haase A.D. (2023) Themes and variations on piRNA-guided transposon control. Mobile DNA. 14(1), 10. https://doi.org/10.1186/s13100-023-00298-2
  51. Юрченко Н.Н., Коваленко Л.В., Захаров И.К. (2011) Мобильные генетические элементы: нестабильность генов и геномов. Вавил. журн. генетики и селекции. 15(2), 261–270.
  52. Grundy E.E., Diab N., Chiappinelli K.B. (2022) Transposable element regulation and expression in cancer. FEBS J. 289(5), 1160–1179. https://doi.org/10.1111/febs.15722
  53. Schwarz R., Koch P., Wilbrandt J., Hoffmann S. (2022) Locus-specific expression analysis of transposable elements. Brief Bioinform. 23(1), bbab417. https://doi.org/10.1093/bib/bbab417
  54. Schaack S., Gilbert C., Feschotte C. (2010) Promiscuous DNA: horizontal transfer of transposable elements and why it matters for eukaryotic evolution. Trends Ecol. Evol. 25(9), 537–546. https://doi.org/10.1016/j.tree.2010.06.001
  55. Blumenstiel J.P. (2019) Birth, school, work, death, and resurrection: the life stages and dynamics of transposable element proliferation. Genes (Basel). 10(5), 336. https://doi.org/10.3390/genes10050336
  56. Wallau G.L., Ortiz M.F., Loreto E.L. (2012) Horizontal transposon transfer in eukarya: detection, bias, and perspectives. Genome Biol. Evol. 4(8), 689–699. https://doi.org/10.1093/gbe/evs055
  57. Jangam D., Feschotte C., Betrán E. (2017) Transposable element domestication as an adaptation to evolutionary conflicts. Trends Genet. 33(11), 817–831. https://doi.org/10.1016/j.tig.2017.07.011
  58. Sinzelle L., Izsvák Z., Ivics Z. (2009) Molecular domestication of transposable elements: from detrimental parasites to useful host genes. Cell. Mol. Life Sci. 66(6), 1073–1093. https://doi.org/10.1007/s00018-009-8376-3
  59. Kapitonov V.V., Jurka J. (2008) A universal classification of eukaryotic transposable elements implemented in Repbase. Nat. Rev. Genet. 9(5), 411–412. https://doi.org/10.1038/nrg2165-c1
  60. Panchin Y., Moroz L.L. (2008) Molluscan mobile elements similar to the vertebrate recombination-activating genes. Biochem. Biophys. Res. Commun. 369(3), 818–823. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2008.02.097
  61. Casola C., Hucks D., Feschotte C. (2007) Convergent domestication of pogo-like transposases into centromere-binding proteins in fission yeast and mammals. Mol. Biol. Evol. 25(1), 29–41. https://doi.org/10.1093/molbev/msm221
  62. Waldron R., Rodriguez M.L.A.B., Williams J.M., Ning Z., Ahmed A., Lindsay A., Moore T. (2024) JRK binds satellite III DNA and is necessary for the heat shock response. Cell Biol. Int. 48(8), 1212–1222. https://doi.org/10.1002/cbin.12216
  63. Talbert P.B., Henikoff S. (2022). The genetics and epigenetics of satellite centromeres. Genome Res. 32(4), 608–615. https://doi.org/10.1101/gr.275351.121
  64. Nagy D., Verheyen S., Wigby K.M., Borovikov A., Sharkov A., Slegesky V., Larson A., Fagerberg C., Brasch-Andersen C., Kibæk M., Bader I., Hernan R., High F.A., Chung W.K., Schieving J.H., Behunova J., Smogavec M., Laccone F., Witsch-Baumgartner M., Zobel J., Duba H.C., Weis D. (2022) Genotype-phenotype comparison in POGZ-related neurodevelopmental disorders by using clinical scoring. Genes (Basel). 13(1), 154. https://doi.org/10.3390/genes13010154

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML

© Российская академия наук, 2025