Электрические сигналы плазматической мембраны и их влияние на флуоресценцию хлорофилла в хлоропластах chara in vivo

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Потенциалы действия растительных клеток участвуют в регуляции многих клеточных процессов, включая фотосинтез и течение цитоплазмы. Возбудимые клетки харовых водорослей, находясь в средах с повышенным содержанием K+, способны генерировать гиперполяризационные электрические сигналы. Активный ответ плазмалеммы возникает при пропускании входящего электрического тока, сравнимого по величине с природными токами, циркулирующими в освещенных междоузлиях Chara. В литературе отсутствуют сведения о влиянии гиперполяризационных ответов Chara на активность фотосинтеза. В данной работе показано, что гиперполяризационный сдвиг мембранного потенциала клетки, вызывающий поток K+ в цитоплазму, сопровождается задержанным снижением выхода фактической флуоресценции хлорофилла (F′) и максимального выхода (Fm′) на фоновом свету с интенсивностью 12,5 мкмоль/м2⋅с. Переходные изменения F′ и Fm′ проявлялись только в освещенных клетках, что свидетельствует об их тесной связи с фотосинтетическим преобразованием энергии в хлоропластах. Пропускание входящего тока вызывало также возрастание pH у поверхности клетки (pHo), что служит показателем высокой H+/OH--проводимости плазмалеммы и указывает на снижение pH цитоплазмы при поступлении в клетку протонов. Сдвиги pHo проявлялись лишь в ответ на первый гиперполяризующий импульс, но исчезали при повторной стимуляции, что свидетельствует о длительной инактивации H+/OH--проводимости плазмалеммы. Подавление потоков H+ через плазмалемму не устраняло гиперполяризационные ответы и анализируемые изменения флуоресценции хлорофилла. Результаты указывают на участие потоков K+ между средой, цитоплазмой и стромой в изменениях состояния хлоропластов, выявляемых по динамике выхода флуоресценции F′ и Fm′.

Об авторах

А. А Булычев

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет

Email: bulychev@biophys.msu.ru
119234 Москва, Россия

С. Ю Шапигузов

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет

119234 Москва, Россия

А. В Алова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет

119234 Москва, Россия

Список литературы

  1. Drachev, L. A., Mamedov, M. D., and Semenov, A. Yu. (1987) The antimycin-sensitive electrogenesis in Rhodopseudomonas sphaeroides chromatophores, FEBS Lett., 213, 128-132, doi: 10.1016/0014-5793(87)81477-1.
  2. Bulychev, A. A., Dassen, J. H. A., Vredenberg, W. J., Opanasenko, V. K., and Semenova, G. A. (1998) Stimulation of photocurrent in chloroplasts related to light-induced swelling of thylakoid system, Bioelectrochem. Bioenerg., 46, 71-78, doi: 10.1016/S0302-4598(98)00129-9.
  3. Bulychev, A. A., and Vredenberg, W. J. (1999) Light-triggered electrical events in the thylakoid membrane of plant chloroplasts, Physiol. Plant., 105, 577-584, doi: 10.1034/j.1399-3054.1999.105325.x.
  4. Bulychev, A. A., and Kamzolkina, N. A. (2006) Differential effects of plasma membrane electric excitation on H+ fluxes and photosynthesis in characean cells, Bioelectrochemistry, 69, 209-215, doi: 10.1016/j.bioelechem.2006.03.001.
  5. Bulychev, A. A., and Kamzolkina, N. A. (2006) Effect of action potential on photosynthesis and spatially distributed H+ fluxes in cells and chloroplasts of Chara corallina, Russ. J. Plant Physiol., 53, 1-9, doi: 10.1134/S1021443706010018.
  6. Bulychev, A. A., and Alova, A. V. (2022) Microfluidic interactions involved in chloroplast responses to plasma membrane excitation in Chara, Plant Physiol. Biochem., 183, 111-119, doi: 10.1016/j.plaphy.2022.05.005.
  7. Johnson, C. H., Shingles, R., and Ettinger, W. F. (2007) Regulation and role of calcium fluxes in the chloroplast, in Structure and Function of Plastids (Wise, R. R. and Hoober, J. K., eds.) Springer, Dordrecht, pp. 403-416, doi: 10.1007/978-1-4020-4061-0_20.
  8. Hochmal, A. K., Schulze, S., Trompelt, K., and Hippler, M. (2015) Calcium-dependent regulation of photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1847, 993-1003, doi: 10.1016/j.bbabio.2015.02.010.
  9. Williamson, R. E., and Ashley, C. C. (1982) Free Ca2+ and cytoplasmic streaming in the alga Chara, Nature, 296, 647-651, doi: 10.1038/296647a0.
  10. Kreimer, G., Melkonian, M., and Latzko, E. (1985) An electrogenic uniport mediates light-dependent Ca2+ influx into intact spinach chloroplasts, FEBS Lett., 180, 253-258, doi: 10.1016/0014-5793(85)81081-4.
  11. Stael, S., Wurzinger, B., Mair, A. N., Mehlmer, N., Vothknecht, U. C., and Teige, M. (2012) Plant organellar calcium signalling: an emerging field, J. Exp. Bot., 63, 1525-1542, doi: 10.1093/jxb/err394.
  12. Krupenina, N. A., and Bulychev, A. A. (2007) Action potential in a plant cell lowers the light requirement for non-photochemical energy-dependent quenching of chlorophyll fluorescence, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1767, 781-788, doi: 10.1016/j.bbabio.2007.01.004.
  13. Pottosin, I., and Shabala, S. (2016) Transport across chloroplast membranes: optimizing photosynthesis for adverse environmental conditions, Mol. Plant, 9, 356-370, doi: 10.1016/j.molp.2015.10.006.
  14. Szabò, I., and Spetea, C. (2017) Impact of the ion transportome of chloroplasts on the optimization of photosynthesis, J. Exp. Bot., 68, 3115-3128, doi: 10.1093/jxb/erx063.
  15. Höhner, R., Aboukila, A., Kunz, H. H., and Venema, K. (2016) Proton gradients and proton-dependent transport processes in the chloroplast, Front. Plant Sci., 7, 1-7, doi: 10.3389/fpls.2016.00218.
  16. Wu, W., and Berkowitz, G. A. (1992) Stromal pH and photosynthesis are affected by electroneutral K+ and H+ exchange through chloroplast envelope ion channels, Plant Physiol., 98, 666-672, doi: 10.1104/pp.98.2.666.
  17. Kishimoto, U. (1966) Hyperpolarizing response in Nitella internodes, Plant Cell Physiol., 7, 429-439, doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a079194.
  18. Homblé, F. (1987) A tight-seal whole cell study of the voltage-dependent gating mechanism of K+-channels of protoplasmic droplets of Chara corallina, Plant Physiol., 84, 433-437, doi: 10.1104/pp.84.2.433.
  19. Schmölzer, P. M., Höftberger, M., and Foissner, I. (2011) Plasma membrane domains participate in pH banding of Chara internodal cells, Plant Cell Physiol., 52, 1274-1288, doi: 10.1093/pcp/pcr074.
  20. Goh, C. H., Schreiber, U., and Hedrich, R. (1999) New approach of monitoring changes in chlorophyll a fluorescence of single guard cells and protoplasts in response to physiological stimuli, Plant Cell Environ., 22, 1057-1070, doi: 10.1046/j.1365-3040.1999.00475.x.
  21. Beilby, M. J. (2015) Salt tolerance at single cell level in giant-celled characeae, Front. Plant Sci., 6, 1-16, doi: 10.3389/fpls.2015.00226.
  22. Прищепов Е. Д., Андрианов В. К., Курелла Г. А., Рубин А. Б. (1984) Структурно-функциональные характеристики поверхностной мембраны капель протоплазмы, полученных из клеток харовых водорослей. IV. Исследование электрических свойств мембраны капли методами фиксации тока и потенциала, Физиология растений, 31, 59-72.
  23. Sukhov, V. (2016) Electrical signals as mechanism of photosynthesis regulation in plants, Photosynth. Res., 130, 373-387, doi: 10.1007/s11120-016-0270-x.
  24. Blinks, L. R. (1936) The effects of current flow on bioelectric potential: III. Nitella, J. Gen. Physiol., 20, 229-265, doi: 10.1085/jgp.20.2.229.
  25. Shaw, J. E., and Koleske, A. J. (2021) Functional interactions of ion channels with the actin cytoskeleton: does coupling to dynamic actin regulate NMDA receptors? J. Physiol., 599, 431-441, doi: 10.1113/JP278702.
  26. Hepler, P. K. (2016) The cytoskeleton and its regulation by calcium and protons, Plant Physiol., 170, 3-22, doi: 10.1104/pp.15.01506.
  27. Beilby, M. J., and Bisson, M. A. (2012) PH banding in charophyte algae, in Plant Electrophysiol. (Volkov, A. G., ed) Springer, Berlin-Heidelberg, pp. 247-271, doi: 10.1007/978-3-642-29119-7_11.
  28. Lucas, W. J., and Nuccitelli, R. (1980) HCO3- and OH- transport across the plasmalemma of Chara, Planta, 150, 120-131, doi: 10.1007/BF00582354.
  29. Yudina, L., Sukhova, E., Popova, A., Zolin, Y., Abasheva, K., Grebneva, K., and Sukhov, V. (2023) Local action of moderate heating and illumination induces propagation of hyperpolarization electrical signals in wheat plants, Front. Sustain. Food Syst., 6, 1-20, doi: 10.3389/fsufs.2022.1062449.
  30. Spetea, C., Herdean, A., Allorent, G., Carraretto, L., Finazzi, G., and Szabo, I. (2017) An update on the regulation of photosynthesis by thylakoid ion channels and transporters in Arabidopsis, Physiol. Plant., 161, 16-27, doi: 10.1111/ppl.12568.
  31. Aranda Sicilia, M. N., Sánchez Romero, M. E., Rodríguez Rosales, M. P., and Venema, K. (2021) Plastidial transporters KEA1 and KEA2 at the inner envelope membrane adjust stromal pH in the dark, New Phytol., 229, 2080-2090, doi: 10.1111/nph.17042.
  32. Bulychev, A. A., Alova, A. V., and Bibikova, T. N. (2013) Strong alkalinization of Chara cell surface in the area of cell wall incision as an early event in mechanoperception, Biochim. Biophys. Acta, 1828, 2359-2369, doi: 10.1016/j.bbamem.2013.07.002.
  33. Alova, A., Erofeev, A., Gorelkin, P., Bibikova, T., Korchev, Y., Majouga, A., and Bulychev, A. (2020) Prolonged oxygen depletion in microwounded cells of Chara corallina detected with novel oxygen nanosensors, J. Exp. Bot., 71, 386-398, doi: 10.1093/jxb/erz433.
  34. Hedrich, R. (2012) Ion channels in plants, Physiol. Rev., 92, 1777-1811, doi: 10.1152/physrev.00038.2011.
  35. Shimmen, T. (2007) The sliding theory of cytoplasmic streaming: fifty years of progress, J. Plant Res., 120, 31-43, doi: 10.1007/s10265-006-0061-0.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2023